Bewoners van Friesland 1940-1945
In de hoofdpresentatie vertellen Friezen en niet-Friezen hoe zij de oorlog beleefden. Centraal staan de luchtoorlog boven Friesland, het verzet tegen de bezetter en het onderduiken, met speciale aandacht voor de Overval van het Friese verzet op het Huis van Bewaring in Leeuwarden. Een van de voorwerpen met een persoonlijk verhaal zijn de Schoenen van de Waanzin, die van een Amerikaanse piloot via een Duitse soldaat bij een Joodse onderduiker terechtkwamen.
De Terrorist en Vrijheid anno nu
De tentoonstelling De Terrorist gaat over een vakantiehuis op Ameland, waar na de oorlog nabestaanden van verzetsslachtoffers gratis konden verblijven; ze is sinds 2023 te zien. In Vrijheid anno nu, nog tot en met 31 december 2027, vertellen elf Friezen met uiteenlopende achtergronden over hun eigen vrijheid.
Sinds 1979
Het museum is sinds 1979 actief. In 1995 verhuisde het naar de Kanselarij, en in 2013 ging het mee met het Fries Museum naar het nieuwe gebouw aan het Wilhelminaplein.